Seu pai, Steven Fanning, era jogador de beisebol e atualmente trabalha como vendedor de eletrônicos em Los Angeles. Sua mãe, Joy Fanning, era jogadora profissional de tênis. Ela queria colocar o nome "Hannah", mas seu pai queria "Dakota", então ficou Hannah Dakota Fanning, que ela usa entre amigos e família. Dakota tem uma irmã menor que se chama Elle Fanning e que atua em alguns filmes ao seu lado.
Quando era mais nova, frequentava um teatro, onde apresentava semanalmente uma peça para os pais. Os organizadores logo reconheceram o talento de Dakota e aconselharam seus pais a procurarem um agente. Iniciou a carreira aos cinco anos, trabalhando em comerciais. Aos oito anos, tornou-se a mais jovem indicada ao Screen Actors Guild Awardpor sua atuação em Uma Lição de Amor (2002).
Seguiram-se aparições nas séries E.R. - Serviço de Urgência, Ally McBeal, C.S.I e Spin City, até Dakota estrear no cinema, com apenas seis anos, no filme Uma Lição de Amor (atuação como Maddie), em 2000. Em 2004, interpretou a pequena Lupita Martin Ramos ao lado de Denzel Washington, em Man on Fire (Chamas da vingança). Em 2005, também teve papel de destaque no filme Sonhadora e, em 2006, no filme A Menina e o Porquinho.
Já vivendo em Los Angeles, Dakota atuou em inúmeras produções, incluindo a participação na série produzida por Steven Spielberg Taken e uma pequena aparição em Friends, na qual interpretou a menininha Mackenzie. Em 2005, estreou três filmes: Amigo Oculto, Nine Lives,Guerra dos Mundos e uma dublagem para a animação Lilo & Stitch 2: Stich Deu Defeito.
Em 2009, já adolescente, interpretou a jovem vampira Jane Volturi em Lua Nova, segunda parte de Crepúsculo. Em 2010, gravou Eclipse, terceira parte da série, na qual interpretou a mesma personagem. Também em 2010, previsto para setembro, Dakota será a cantora Cherie Currie em The Runaways, ao lado de Kristen Stewart (que interpretará Joan Jett), sua companheira em Lua Nova e Eclipse e talvez de Amanhecer, já que a atriz deverá ser chamada para participar também da quarta parte de Crepúsculo, ainda sendo a vampira Jane Volturi.
A voz dela foi mundialmente conhecida na América do Norte por fazer a personagem-título no filme Coraline. Dakota tem uma provável carreira como cantora, pois, ao fazer Cherie Currie, a vocalista da banda The Runaways, Dakota quis dar o máximo de autenticidade, cantando as músicas, em vez de usar o playback. Na Internet, é possível baixar as suas versões de Queens Of Noise, Cherry Bomb,California Paradise e Dead End Justice.
Em 2009, foi considerada pela revista Forbes como a segunda atriz mais rentável do cinema. É membro da Academia de Artes e Ciências Cinematográficas, tendo assim direito a votar no Oscar. Está na lista das 50 melhores atrizes do mundo, na lista oficial de Oprah Winfrey. Em setembro de 2010, posou para a revista Dazed & Confused.
